Зачем растения производят экзосомы?

ExoMe

Зачем растения производят экзосомы?

Роль экзосом в межклеточной коммуникации, защите и развитии растений: обзор современных представлений
ExoMe Research Group, 2025

Аннотация

Растительные экзосомы, или внеклеточные везикулы (EVs), представляют собой нанометровые мембранные пузырьки, секретируемые клетками во внешнюю среду. Долгое время оставаясь в тени своих животных аналогов, эти структуры в настоящее время признаны фундаментальными медиаторами межклеточного «диалога». Актуальность их изучения обусловлена фундаментальной ролью в регуляции физиологических и патологических процессов у растений. Данная статья обобщает современные данные о многофункциональной роли растительных экзосом. Рассматриваются их ключевые функции, особое внимание уделено консервативному молекулярному механизму их биогенеза с участием ESCRT-комплексов и дискуссионному вопросу о преодолении ими плотной клеточной стенки.

Введение

Способность к межклеточной коммуникации представляет собой фундаментальный механизм, обеспечивающий координацию функций и гомеостаз в многоклеточных организмах. В отличие от животных, растения лишены нервной и разветвлённой кровеносной системы. Тем не менее, они демонстрируют удивительную способность координировать развитие, адаптироваться к стрессам и эффективно противостоять патогенам. Одним из центральных механизмов, обеспечивающих эту координацию, является секреция экзосом, или внеклеточных везикул [1].

Растительные экзосомы – это гетерогенная популяция липидных везикул размером от 30 до 150 нм, образующихся в многовезикулярных тельцах (MVB) и высвобождающихся в апопласт при слиянии MVB с плазмалеммой. Эти «посылки» содержат разнообразный груз: белки, липиды, метаболиты и нуклеиновые кислоты (в первую очередь малые РНК), который и определяет их функциональное многообразие [2]. Цель данного обзора – детально охарактеризовать ключевые функции растительных экзосом и молекулярные механизмы, лежащие в их основе.

Многофункциональность растительных экзосом

1. Межклеточная коммуникация на больших расстояниях

Отсутствие разветвленной кровеносной системы компенсируется у растений активным везикулярным транспортом. Экзосомы действуют как дистанционные курьеры, транспортируя сигнальные молекулы между удаленными органами. Классическим примером является системная приобретенная устойчивость (SAR), при которой локальная инфекция запускает резистентность во всем растении. Доказано, что экзосомы переносят микроРНК (например, miR168), которые регулируют экспрессию генов в клетках-реципиентах, перенастраивая их метаболизм в условиях стресса [3]. Таким образом, корень, ощущающий засуху, может послать сигнал листьям для закрытия устьиц, а поврежденный лист – инициировать компенсаторный рост в других частях растения.

2. Защита от патогенов: многоуровневая стратегия

Защитная функция экзосом является одной из наиболее изученных. В ответ на атаку патогенов растение резко увеличивает продукцию «защитных» экзосом, которые направляются к месту инфекции. Эта защита реализуется на нескольких уровнях:

1) Прямая антимикробная активность: Поверхность экзосом может быть украшена рецептор-подобными киназами (RLKs) и другими белками, способными напрямую ингибировать рост грибов и бактерий [4].

2) Доставка токсичных соединений: Экзосомы служат транспортными контейнерами для фитоалексинов, реактивных форм кислорода (АФК) и других антимикробных метаболитов, создавая токсичную для захватчика среду.

3) Перекрестная РНК-интерференция: Это революционное открытие последних лет. Растительные клетки упаковывают в экзосомы малые интерферирующие РНК (siRNA), направленные против жизненно важных генов патогена. Эти siRNA проникают в клетки гриба или оомицета и, запуская у них механизм РНК-интерференции, специфически «выключают» гены вирулентности, подавляя инфекцию [5]. Данный механизм представляет огромный интерес для разработки новых стратегий защиты растений.

3. Модуляция симбиотических взаимодействий

Помимо обороны, растения используют экзосомы для установления мирного диалога с полезными микроорганизмами. При формировании микоризы или клубеньков с ризобиями происходит активный обмен сигнальными молекулами. Экзосомы, секретируемые корневыми клетками, содержат белки и, возможно, малые РНК, которые подготавливают симбионт к взаимодействию, подавляя его иммунный ответ и модулируя его экспрессионные программы для успешного симбиоза [6]. Это указывает на дуализм функции экзосом: они могут быть как оружием, так и инструментом дипломатии.

4. Удаление отходов и ремоделирование клеточной стенки

Как и в животных клетках, экзосомы участвуют в клеточном «самоочищении», выводя токсичные соединения и отработанные макромолекулы. Однако у растений появляется уникальная функция – участие в динамике клеточной стенки. Сливаясь с плазмалеммой и клеточной стеной, экзосомы доставляют в апопласт ключевые компоненты: ферменты (пектинметилэстеразы, пероксидазы), антиоксиданты и структурные полисахариды (пектины, гемицеллюлозы, предшественники лигнина) [7]. Это позволяет растению локально укреплять и перестраивать клеточную стенку в ответ на механические воздействия, патогенную атаку или в процессе роста.

Молекулярные механизмы биогенеза растительных экзосом

1. Консервативная ESCRT-машина

Биогенез экзосом в многовезикулярных тельцах (MVB) у растений, как и у эукариот, контролируется системой ESCRT (Endosomal Sorting Complex Required for Transport). Удивительно, но растения обладают высококонсервативными ортологами большинства компонентов ESCRT-системы (ESCRT-I, -II, -III и AAA-АТФазы VPS4) [8]. Это яркий пример эволюционной сохранности фундаментальных клеточных механизмов.

Несмотря на отсутствие классического комплекса ESCRT-0, растения «нашли» эффективные функциональные замены. Например, белки семейства TOM1 (Target of Myb protein 1) участвуют в рекрутировании убиквитинилированных белков в везикулы MVB, выполняя роль, аналогичную ESCRT-0 [9]. Более того, ESCRT-комплексы у растений оказались многофункциональными и задействованы не только в эндосомальном сортинге, но и в таких сугубо растительных процессах, как цитокинез, где они обеспечивают образование клеточной пластинки [10], что подчеркивает их универсальность.

2. Нерешенная проблема: преодоление клеточной стенки

Основным нерешенным вопросом in vivo является то, как относительно крупные экзосомы (до 150 нм) преодолевают плотную фибриллярную сеть целлюлозной клеточной стенки, размер пор которой обычно не превышает 5-20 нм. Существует несколько гипотез:

1) Ферментативное разрыхление стенки: Локальная секреция ферментов, таких как экспансины, целлюлазы или ксилоглюканэндотрансгликозилазы, может временно и локально увеличивать размер пор, позволяя экзосомам проходить [11].

2) Специализированные участки: Возможно, экзосомы высвобождаются через специализированные домены клеточной стенки с измененной архитектурой, например, в плазмодесмах.

3) Альтернативные пути биогенеза: Не исключено существование механизмов прямого отпочковывания от плазмалеммы, минуя MVB, что характерно для некоторых типов внеклеточных везикул у животных.

Точный механизм остается областью активных исследований и является ключевым для понимания физиологической роли экзосом in vivo.

Заключение

Растительные экзосомы представляют собой универсальную и жизненно важную платформу для управления множеством биологических процессов. Они являются связующим звеном, координирующим работу отдельных клеток, тканей и целых органов в условиях отсутствия централизованных систем регуляции. Выступая в роли высокоточного оружия против патогенов, инструмента для налаживания симбиоза и средства для ремоделирования внеклеточного матрикса, экзосомы иллюстрируют элегантность и сложность адаптационных стратегий растений.

Изучение растительных экзосом не только расширяет наши фундаментальные знания о биологии растений, но и открывает новые горизонты для биотехнологий. Понимание механизмов РНК-интерференции, опосредованной экзосомами, может привести к созданию новых средств защиты растений, а использование природных наноконтейнеров для доставки биологически активных веществ имеет огромный потенциал в медицине и агрономии.

Литература

[1] Cai, Q. et al (2018). Plants send small RNAs in extracellular vesicles to fungal pathogen to silence virulence genes.
https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/29773668/

[2] Regente, M. et al (2017). Plant extracellular vesicles are incorporated by a fungal pathogen and inhibit its growth.
https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/29145622/

[3] Baldrich, P. et al (2019). Plant extracellular vesicles contain diverse small RNA species and are enriched in 10- to 17-nucleotide “tiny” RNAs.
https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/30705133/

[4] Rutter, B. D. et al (2017). Extracellular vesicles isolated from the leaf apoplast carry stress-response proteins.
https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/27837092/

[5] Koch, A. et al(2014). New wind in the sails: improving the agronomic value of crop plants through RNAi-mediated gene silencing.
https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/25040343/

[6] Roth, R. et al (2017). Plant carbon nourishment of arbuscular mycorrhizal fungi.
https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/28601651/

[7] Driouich, A. et al (2012). Golgi-mediated synthesis and secretion of matrix polysaccharides of the primary cell wall of higher plants.
https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/22639665/

[8] Winter, V. et al (2006). Exploring the ESCRTing machinery in eukaryotes.
https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/16488176/

[9] Korbei, B. et al (2013). Plasma membrane protein ubiquitylation and degradation as determinants of positional growth in plants.
https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/23981390/

[10] Spitzer, C. et al (2009). The ESCRT-related CHMP1A and B proteins mediate multivesicular body sorting of auxin carriers in Arabidopsis and are required for plant development.
https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/19304934/

[11] De Caroli, M. et al (2011). Protein trafficking to the cell wall occurs through mechanisms distinguishable from default sorting in tobacco.
https://www.researchgate.net/publication/49744301_Protein_trafficking_to_the_cell_wall_occurs_through_mechanisms_distinguishable_from_default_sorting_in_tobacco